Основан през 1946 г. от Мара Пенкова с лични средства, първият куклен театър в България веднага успява да предизвика общественото внимание. Само две години по-късно е гласувана държавна субсидия в подкрепа на трупата, която получава статут на първия държавен професионален куклен театър в България.

Първата международна проява на театъра е през 1958 г. в Букурещ, а само две години по-късно той вече печели награда “За оригиналност и въображение” от Втория международен куклен фестивал в Букурещ за „Петя и вълка” по Сергей Прокофиев, с режисьори Атанас Илков и Николина Георгиева.

През 60-те години театърът бележи значителен творчески подем. Поставени са емблематични спектакли, донесли високи отличия и популярност на театъра и кукленото ни изкуство по цял свят – от Куба, САЩ и Канада, през страните на Европа до далечна Япония. Примери за това са спектакли като “Крали Марко” (1967 г.) и “Пинокио” (1968 г.), участвали на престижния театрален фестивал в Единбург, “Часовникарят” (1965 г.) - забележителен с атрактивната си карикатурна визия, класическите заглавия в отдела за възрастни по “Мизантроп” (1968 г.), “Декамерон” (1972 г.), “Бурята” (1987 г.) и “Макбет” (1996 г.), култовите „Съкровището на Силвестър”, “Рагаца”, “Карнавал на животните” и “Картини от една изложба” (1997 г.), както и неувяхващият “За граховото зърно и една принцеса”, който продължава да се играе с невероятен успех вече 30 години!

До сега на сцената на театъра са поставени над 350 заглавия. Столичен куклен театър поддържа в репертоара си  над 25 заглавия и поставя до 5 нови пиеси всеки сезон, а броят на зрителите е над 65 000 души годишно.